Rhythmic cortical dynamics in production of speech and hand motor sequences

Loading...
Thumbnail Image
Journal Title
Journal ISSN
Volume Title
School of Science | Doctoral thesis (article-based) | Defence date: 2019-02-28
Date
2019
Major/Subject
Mcode
Degree programme
Language
en
Pages
86 + app. 80
Series
Aalto University publication series DOCTORAL DISSERTATIONS, 26/2019
Abstract
Human behaviors, such as speech or object handling, rely on movement sequences. Production of these meaningful movement patterns is supported by concurrent motor and cognitive processes,which presumably involve both local and distributed dynamics in the large-scale cortical networks. This Thesis examined the electrophysiological dynamics underlying sequential motor production in the human cortex. The focus of the Thesis was on rhythmic activity, a signaling feature often associated with neurocognitive processing, and on the question of how rhythmic cortical dynamics link with themotor and cognitive aspects of sequence production and modulate for different types of sequences. Magnetoencephalography (MEG) was used to record cortical population activity during motor performance, while muscle signals were tracked with electromyography (EMG). The first two studies of the Thesis examined the relationship between local rhythmicity in the sensorimotor cortex and speech articulation. The role of the primary sensorimotor region insequence production has remained unresolved. Here, inherent rhythmic activity (~20 Hz) of this region indicated sensitivity for organizing oromotor gestures into sequences (PI). Furthermore, coherent signaling between the sensorimotor cortex and lip muscle was enhanced at the preferredrate (~2–3 Hz) of articulatory production (PII). In the latter two studies, Dynamic Imaging of Coherent Sources (DICS) analysis method wasused to explore interactions between regions when cognitive-motor sequences were produced in object manipulation and handwriting tasks. Coherent rhythmic activity between regions has been viewed as a mechanism for distributed neurocognitive processing. Here, task-sensitive corticocortical (6–20 Hz) coherence was shown to reconfigure to support object manipulation: theleft-lateralized frontoparietal connectivity in simple object handling extended to cover bothhemispheres and temporo-occipital cortices when performance required visuospatial reasoning(PIII). In the context of handwriting, corticocortical phase synchrony highlighted functional elements that were sensitive to variation in complexity and linguistic content of the task: regular handwriting enhanced (~2–5/13–24 Hz) synchrony among central and frontoparietal regions linked with hand coordination and working memory, whereas separate (~7–10 Hz) synchrony within the temporo-occipital system associated with audiovisual language processing emerged specifically to support a kinetically simplified version of the writing task (PIV). In conclusion, the Thesis suggests that the primary sensorimotor cortex functionally reflectssequence-related information in speech production and shows behaviorally optimized coupling with the articulatory muscles. Interregional coherence seems to serve as a mechanism of engaging the task-relevant neurocognitive systems, and phase-coupling further coordinates processing of distinct aspects of cognitive-motor performance.

Puhuminen ja esineiden käsittely ovat esimerkkejä tavanomaisesta ihmisen käyttäytymisestä, joka perustuu tarkoituksenmukaisten liikesarjojen tuottamiseen. Liikesarjoihin vaikuttavat yhtäaikaiset motoriset ja kognitiiviset prosessit pohjautuvat sekä paikalliseen että hajautettuun toimintaan aivokuoren verkostoissa. Tässä väitöskirjassa tutkittiin liikesarjoihin liittyvää sähköfysiologista toimintaa ihmisen aivokuorella. Tutkimuskohteena oli aivojen rytminen toiminta. Se on tiedonvälityksen piirre, joka on usein yhdistetty neurokognitiiviseen prosessointiin. Kysymyksenä oli, miten rytminen toiminta ilmentää liikkeiden motorisia ja kognitiivisia puolia sekä moduloituuko se eri tavoin erityyppisille liikesarjoille. Laajojen hermosolujoukkojen toimintaa mitattiin magnetoenkefalografialla (MEG) samalla, kun lihastoimintaa rekisteröitiin lihassähkökäyrällä (elektromyografia, EMG). Kaksi ensimmäistä tutkimusta selvittivät primaarin tunto- ja liikeaivokuoren toiminnan yhteyttä puheen tuottoon. Primaarin edustusalueen rooli liikesarjojen tuotossa ei ole selvä. Tutkimuksissa havaittiin, että yksittäisten suunliikkeiden organisoiminen erilaisiksi sarjoiksi näkyi liikeaivokuoren rytmisyyden (~20 Hz) muutoksina (PI). Lisäksi aivokuoren ja lihaksen toiminnat lukkiutuivat keskenään vahvimmin kullekin henkilölle ominaisella puheliikkeiden tuottotaajuudella (~2–3 Hz)(PII). Jälkimmäisissä tutkimuksissa kartoitettiin Dynamic Imaging of Coherent Sources (DICS) -analyysimenetelmän avulla aivoalueiden välisiä vuorovaikutuksia esineiden käsittely- ja kirjoittamistehtävissä. Aivoalueiden aktivaatiosarjojen välisen koherenssin on ajateltu olevan hajautetun hermostollisen prosessoinnin mekanismi. Havaittiin, että aivokuorialueiden välinen tehtäväherkkä koherenssi (6–20 Hz) muovautui joustavasti tukemaan esineiden käsittelytehtävää: Yksinkertaisessa tehtävätyypissä painottui vasemmassa aivopuoliskossa otsa- ja päälaenlohkonyhteys. Kun tehtävä vaati visuospatiaalista päättelyä, mukaan kytkeytyivät myös oikea aivopuoliskosekä ohimo- ja takaraivolohkot (PIII). Kirjoittamistehtävän muunnelmissa liikkeen monimutkaisuus ja kielellisyys vaikutti aivoalueiden yhteyksissä signaalien vaihe lukitukseen (PIV). Tavanomaisessa kirjoitustehtävässä havaittiin vahva synkronia (~2–5/13–24 Hz) liikekoordinaatioon ja työmuistiprosesseihin vaikuttavien keskusuurteen ja otsa-päälakilohkojenalueiden välillä. Liikkeiltään yksinkertaistetussa kirjoittamistehtävässä korostui synkronia (~7–10Hz) audiovisuaalisen kielen käsittelyyn liittyvässä ohimo-takaraivolohkojärjestelmässä. Väitöskirjan tulokset osoittavat primaarin tunto- ja liikeaivokuoren signaloinnin heijastavan toiminnallisesti liikesarjoihin liittyvää informaatiota sekä kytkeytyvän optimoidusti liikerytmiinpuheen tuotossa. Aivokuorialueiden välinen koherenssi osallistaa neurokognitiivisia järjestelmiä tehtäväkohtaisesti, ja aivokuorialueiden välinen vaihekytkentä ohjaa eri kognitiivis-motoristentehtäväpiirteiden prosessointia.
Description
Supervising professor
Salmelin, Riitta, Prof., Aalto University, Department of Neuroscience and Biomedical Engineering, Finland
Thesis advisor
Kujala, Jan, Dr., Aalto University, Department of Neuroscience and Biomedical Engineering, Finland
Keywords
MEG, brain rhythms, functional connectivity, motor sequences, language production, aivorytmit, toiminnallinen kytkeytyvyys, liikesarjat, kielen tuottaminen
Other note
Parts
  • [Publication 1]: Saarinen, T., Laaksonen, H., Parviainen, T. & Salmelin, R. (2006). Motor cortex dynamics in visuomotor production of speech and non-speech mouth movements. Cerebral Cortex, 16(2):212-222.
    DOI: 10.1093/cercor/bhi099 View at publisher
  • [Publication 2]: Ruspantini, I., Saarinen, T., Belardinelli, P., Jalava, A., Parviainen, T., Kujala, J. & Salmelin, R. (2012). Corticomuscular coherence is tuned to the spontaneous rhythmicity of speech at 2-3 Hz. The Journal of Neuroscience, 32(11):3786-3790.
    DOI: 10.1523/JNEUROSCI.3191-11.2012 View at publisher
  • [Publication 3]: Saarinen, T., Jalava, A., Kujala, J., Stevenson, C. & Salmelin, R. (2015). Task-sensitive reconfiguration of corticocortical 6-20 Hz oscillatory coherence in naturalistic human performance. Human Brain Mapping, 36(7):2455-2469.
    DOI: 10.1002/hbm.22784 View at publisher
  • [Publication 4]: Saarinen, T., Kujala, J., Laaksonen, H., Jalava, A. & Salmelin, R. (submitted). Task-sensitive corticocortical synchrony in the cognitive-motor network supporting handwriting performance.
Citation